Иоанн Кронштадтский родился 19 октября 1829 года в селе Сура на реке Пинеге в Архангельской губернии. В 1899 году он основал там женскую монашескую Иоанно-Богословскую обитель. А в Петербурге он решил организовать подворье Сурского монастыря, чтобы монахини могли останавливаться в столице. Но земля была очень дорогой. Купить подходящий участок сразу было невозможно. Неожиданно появился благотворитель. Один из почитателей батюшки предложил ему свой участок площадью 500 квадратных саженей на берегу реки Карповки. Этим благотворителем был почётный гражданин С. Г. Раменский.

Новость о строительстве новой обители, инициатором которой стал известный священник, быстро распространилась по всей России. Пожертвования поступали со всех сторон, и вскоре территория монастыря была расширена. Проект монастыря был впечатляющим даже на бумаге. Его разработал архитектор-самоучка Н. Н. Никонов. План будущей обители был утверждён лично императором Николаем II.

Монастырь отстроили всего за два года. Здание сочли одним из красивейших сооружений Петербурга. Иоанн Кронштадский тогда написало митрополиту Антонию: "Я нашел, что это сооружение в столице слишком художественно и обширно, чтобы ему быть подворьем. Ему лучше быть Петербургским самостоятельным женским монастырем". Его просьба была исполнена, и Сурское подворье стало Свято-Иоанновским женским монастырём.

Из-за небольшой территории все монастырские службы находились в одном здании, где были расположены сразу три храма. Это был уникальный случай. Верхний храм был посвящён Двенадцати апостолам, средний — святому Иоанну Рыльскому, покровителю Иоанна Кронштадтского, а нижний — пророку Илие и святой царице Феодоре, так звали родителей Иоанна Кронштадтского.

Первыми насельницами монастыря стали инокини Сурской обители во главе с матушкой Ангелиной. Она была духовной дочерью отца Иоанна и всегда во всём помогала ему. Также она активно участвовала в строительстве новой обители. За эти труды определением Святейшего Синода она была награждена наперсным крестом, а позже возведена в сан игуменьи.

Нижний храм преподобного Иоанна Рыльского собора Двунадесяти апостолов был освящён 17 января 1901 года Иоанном Кронштадтским; главный храм, занимающий два верхних этажа, освящён 17 ноября 1902 года митрополитом Антонием при участии отца Иоанна.

В 1903—1908 годах был построен пятиэтажный дом для причта и желающих жить при монастыре, здание лазарета, иконописной и рукодельной мастерских и келий; в подвальном этаже храма возведена церковь-усыпальница, освящённая во имя пророка Илии и святой царицы Феодоры 21 декабря 1908 года — на следующий после кончины отца Иоанна день.

Иоанн называл себя «Божиею милостию строитель Иоанновского монастыря». Он сам выбрал место для своего упокоения и обратился с этой просьбой к митрополиту Антонию.15 декабря 1904 года Николай II написал на докладе: «Разумеется, желание почтенного о. Иоанна Сергиева будет исполнено».

У гробницы отца Иоанна совершались исцеления, только в 1909 году их было двенадцать. Вскоре по смерти устроителя монастыря Святейший синод опубликовал рескрипт от 12 января 1909 года императора Николая II на имя митрополита Санкт-Петербургского Антония и вынесенное Синодом определение от 15 января, которым, в частности, «Иоанно-Богословский в С.-Петербурге женский монастырь, в коем покоится ныне тело почившего» возводился в степень первоклассного.

Весть о кончине отца Иоанна быстро разлетелась по столице, во всех храмах сразу же начались панихиды. Толпы направились в Кронштадт, а затем процессия двинулась по льду Финского залива в Петербург.

В 1915 году в саду монастыря была построена каменная часовня, в которой в октябре того же года похоронили князей А.А. Щербатова и Г.С. Васильчикова. Чуть позже рядом с часовней были захоронены князь А. К. Горчаков и губернатор Санкт-Петербурга граф А. В. Адлерберг.

Осенью 1918 года монастырь столкнулся с первыми трудностями: большевики попытались захватить его и организовать там пролетарский клуб. Сестры встали на защиту обители. В ответ на это сотрудники ЧК в порыве гнева арестовали пять монахинь и расстреляли их прямо в монастырском саду. У общины монастыря конфисковали все деньги, которые предназначались на повседневные нужды и содержание сиротского приюта. Позднее сёстры организовали Карповскую женскую трудовую общину.

В апреле 1922 года стартовала кампания по изъятию церковных ценностей. Однако горожане, узнав об этом, собрались у стен обители и всеми силами препятствовали разграблению. В ноябре 1923 года монастырь прекратил своё существование. Церковь превратили в клуб, а остальные здания со временем передали Мелиоративному институту.

Но верующих это не остановило, они продолжали приходить к усыпальнице отца Иоанна Кронштадтского, поэтому в 1926 году вход в неё был замурован. А спустя пять лет все монахини, которые остались жить при монастыре, и сестры, которые жили в коммунах в квартирах были сосланы в ссылку.

В здании монастыря когда-то находились разные организации, жилые помещения и производственные цеха, поэтому его внешний вид оставлял желать лучшего. Однако, несмотря на это, верующие всё равно приходили туда, чтобы вознести свои молитвы, и зажигали свечи у наружной стены усыпальницы. Однажды из-за этого власти даже обсуждали возможность полного демонтажа всего комплекса.

В 1989 году монастырь вернулся к верующим. На его территории расположилось подворье Пюхтицкого монастыря, которое взяло на себя задачу восстановить храм. 1 ноября того же года был освящён нижний храм с усыпальницей, а 12 июля 1991 года, в престольный праздник, патриархом Алексием — верхний. 25 декабря 1991 года монастырь получил новое наименование — Свято-Иоанновский ставропигиальный.

Ставропи́гия — статус, присваиваемый православным монастырям, лаврам и братствам, а также соборам и духовным школам, делающий их независимыми от местной епархиальной власти и подчинёнными непосредственно патриарху или синоду. Буквальный перевод «водружение креста» указывает, что в ставропигиальных монастырях крест водружался патриархами собственноручно. Ставропигиальный статус является самым высоким.